Emergence of Escherichia coli ST131 producing KPC-2 carbapenemase in China
2nd Affiliated Hospital of Zhejiang University, Zhejiang University, 88 Jiefang Rd., Hangzhou 310009, The People’s Republic of
Twenty-two KPC-2-producing Escherichia coli were isolated from 3 hospitals in Hangzhou from 2007 to 2011. One isolate with OmpC porin deficiency exhibited high-level
carbapenem resistance. Pulsed-field gel electrophoresis showed that few isolates were indistinguishable or closely related.
Multilocus sequence typing indicated that ST131 was the predominant type (9 isolates, 40.9%), followed by ST648 (5 isolates),
ST405 (2 isolates), ST38 (2 isolates), and 4 single STs of ST69, ST2003, ST2179, and ST744. Phylogenetic analysis indicated
that 9 group B2 isolates belonged to ST131, 5 of 11 group D isolates belonged to ST648. Only one group B1 isolate and one
group A isolate were identified. A representative plasmid (pE1) were partially sequenced and a 7,788-bp DNA fragment encoding
Tn3 transposase, Tn3 resolvase, ISKpn8 transposase, KPC-2, and ISKpn6-like transposase was obtained. The blaKPC-2-surrounding sequence was amplified by a series of primers. The PCR results showed that 13 isolates were consistent with the
genetic environment in pE1. It is the first report of rapid emergence of KPC-2-producing E. coli ST131 in China. blaKPC-2 gene of most isolates was located on the similar genetic structure.
Corresponding author: Gong-Xiang Chen. Mailing Address: 2nd Affiliated Hospital of Zhejiang University, 88 Jiefang Rd, Hangzhou 310009, China; E-mail: chengong218{.
StumbleUpon
10.1128/AAC.00912-13
AAC.00912-13
>> Abstract
StumbleUpon
1752 N Street N.W. o Washington DC 20036
202.737.3600 o 202.942.9355 fax o journals@asmusa.orgCiencias Aplicadas Deportes Objetivos Poblaciones Especiales Tendencias 1, 1, 1, 1, 1, 1 y 11Departments of Exercise Science and Foods and Nutrition, University of Georgia, Atenas, Georgia .
Artículo publicado en el journal
del a?o 2001.ResumenEl propósito de este estudio fue utilizar estimaciones de la composición
corporal realizadas a partir de un modelo de cuatro componentes para determinar
si la densidad de la masa libre de grasa (DFFM) es afectada por la
muscularidad o el desarrollo músculoesquelético en un grupo heterogéneo de
atletas y no atletas. Se obtuvieron medidas de la densidad corporal mediante el
pesaje hidrostático, del agua corporal mediante la disolución de deuterio, del
contenido mineral óseo mediante absorciometría dual de rayos X corporal total,
de los músculos esqueléticos corporales totales estimados mediante DXA, y del
desarrollo musculoesquelético estimado mediante el índice mesomórfico del
somatotipo de Heath-Carter, en 111 atletas universitarios (67 hombres y 44
mujeres) y en 61 sujetos no deportistas (24 hombres y 37 mujeres). En la muestra
total, la DFFM estuvo entre 1.075 y 1.127 g/cm3 y estuvo
fuertemente correlacionada con el agua y la fracción proteica de la masa libre
de grasa (FFM; r =-0.96 y 0.89) y moderadamente correlacionada con la fracción
mineral de la FFM (r=0.65). El músculo esquelético (%FFM) estuvo entre el 40 y
el 66%, y el índice mesomórfico estuvo entre 1.6 y 9.6, pero ninguna de estas
dos variables correlacionó significativamente con la DFFM (r=0.11 y
-0.14) o con la diferencia entre el porcentaje de grasa estimado a partir del
modelo de cuatro componentes y de la densitometría (r=0.09 y -0.16). A partir de
los resultados concluimos que, en un grupo heterogéneo de adultos jóvenes
atletas y no atletas, la DFFM y la precisión de las estimaciones de
la composición corporal a partir de la densidad corporal utilizando la ecuación
de Siri no están relacionadas con la muscularidad o con el desarrollo
musculoesquelético. Los atletas de deportes seleccionados pueden tener una
desviación sistemática en la DFFM a partir del valor de 1.1 g/cm3
asumido en la ecuación de Siri, resultando en errores medios grupales en la
estimación del porcentaje de grasa a partir de la densitometría de 2-5% de la
masa corporal, pero la causa de estas desviaciones es compleja y no reflejan
simplemente las diferencias en la muscularidad o el desarrollo
musculoesquelético.Palabras clave:composición corporal, agua corporal, contenido mineral óseo, densitometría, absorciometría dual de rINTRODUCCI?NLas estimaciones de la composición corporal son utilizadas para valorar el
nivel nutricional, el riesgo de enfermedades y la aptitud física y para separar
la masa corporal (BM) en componentes metabólicamente activos e inactivos (11).
En atletas, las mediciones de la composición corporal son ampliamente utilizadas
para prescribir pesos corporales deseables, para optimizar el rendimiento
competitivo y para valorar los efectos del entrenamiento (34). Los métodos
indirectos tradicionales para evaluar la composición corporal en humanos, tales
como la densitometría, la hidrometría y la espectrometría 40K, están
basadas en un modelo de dos componentes en los cuales se asumen que la
composición corporal consiste de masa grasa y masa libre de grasa o masa magra
(35). La densitometría, considerada ampliamente como el método indirecto de
mayor precisión (13), asume que el cuerpo consiste de un componente graso con
una densidad de 0.9007 g/cm3 y de un componente libre de grasa con
una densidad (DFFM) de 1.1 g/cm3. Se asume que la masa
libre de grasa (FFM) está compuesta de un 73.8% de agua con una densidad de
0.9937 g/cm3, 6.8% de contenido mineral con una densidad de 3.038
g/cm3, y 19.4% de proteínas con una densidad de 1.34 g/cm3
(5). La variabilidad en la DFFM es el principal factor limitante de
la precisión de las estimaciones de la composición corporal a partir de la
densidad corporal (35), pero el alcance de la variabilidad en grupos no
característicos, tal como los atletas, no está establecido.Se ha sugerido que la densidad y la composición de la FFM de los atletas con
una muscularidad y con masa ósea inusual pueden diferir de
por lo tanto las estimaciones de la composición corporal a partir de la
densitometría, utilizando un modelo de dos componentes, puede ser imprecisa (20,
44). Sin embargo, el efecto del desarrollo musculoesquelético sobre las
estimaciones de la composición corporal a partir de la densidad corporal es
difícil de predecir. El incremento en la muscularidad debería provocar la
reducción de la DFFM, y esto se debe a que la densidad del músculo
libre de grasa es de ~ 1.066 g/cm3 (1), mientras que el incremento en
el desarrollo esquelético debería provocar el incremento en la DFFM,
ya que la densidad del mineral óseo es de ~3.317 g/cm3 (5). Si el
tejido muscular y óseo varían en proporción, el efecto sobre la DFFM
puede ser dominado por el tejido óseo debido a su mayor densidad (23, 47). Sin
embargo, el tejido óseo y el tejido muscular no varían proporcionadamente.
Modlesky et al. (26) hallaron que la DFFM en levantadores de pesas
con un gran desarrollo muscular era de 1.089±0.005 g/cm3. El menor
valor de DFFM que el asumido, se debió a un mayor contenido de agua y
a un mayor contenido mineral en la FFM, aparentemente debido a que el músculo,
con mayor contenido de agua, estaba desproporcionadamente incrementado respecto
del tejido óseo. Withers et al. (46) reportaron resultados similares en
físicoculturistas. Se desconoce si el efecto del desarrollo musculoesquelético
sobre la DFFM observado en estos estudios puede generalizarse a otros
grupos de atletas. Hasta hace poco, las estimaciones de la DFFM in
vivo estaban limitadas a la capacidad para medir con precisión la FFM. Los
avances tecnológicos han derivado en el desarrollo de métodos para estimar la
composición corporal utilizando un modelo de cuatro componentes (grasa, agua,
mineral, proteínas) en base a mediciones de la densidad corporal, contenido de
agua y de mineral óseo (2, 22). Las estimaciones de la grasa y de la FFM en base
al modelo de cuatro componentes son más precisas que las realizadas a partir de
la densidad corporal, debido a que se hacen pocas presunciones respecto de la
composición de la FFM, dando cuenta de las variaciones en el contenido de agua y
en el contenido mineral corporal, los cuales se encuentran entre los componentes
más variables de la FFM (3, 22). Los estudios con peque?os grupos de atletas han
hallado diferencias sistemáticas entre las estimaciones del porcentaje de grasa
realizadas con el modelo de cuatro componentes y las estimaciones realizadas a
partir de la densidad corporal (26, 46), indicando que la DFFM
difiere del valor 1.1 g/cm3, mientras que otros estudios no han
encontrado diferencias (2, 31, 45).El propósito principal de este estudio fue utilizar las estimaciones de la
composición corporal a partir del modelo de cuatro componentes para determinar
si la muscularidad o el desarrollo musculoesquelético afecta la DFFM
y, por lo tanto, la precisión de las estimaciones de la composición corporal a
partir de la densidad corporal utilizando la ecuación de Siri en un grupo
heterogéneo de atletas y no atletas. En base a los resultados del estudio de
Modlesky et al. (26), hemos planteado la hipótesis acerca de que la muscularidad
y el desarrollo musculoesquelético estarían inversamente relacionados con la DFFM.
Nuestra hipótesis fue que en individuos con alta y baja muscularidad o
desarrollo musculoesquelético, las estimaciones del porcentaje de grasa a partir
de la densidad corporal sobreestimarían y subestimarían, respectivamente, el
porcentaje de grasa en base al modelo de cuatro componentes.METODOSSujetosCiento setenta y dos hombres y mujeres jóvenes, los cuales estaban
conformados por 111 atletas de nivel universitario y 61 sujetos no atletas,
participaron en este estudio. Los atletas universitarios fueron reclutados en
los equipos de fútbol americano (41 hombres), básquetbol (7 hombres y 1 mujer),
voleibol (5 mujeres), gimnasia (11 mujeres), natación (10 hombres y 14 mujeres),
y atletismo de pista y campo (9 hombres y 13 mujeres), de la Universidad de
Georgia. Veintinueve de los hombres y 10 de las mujere los
otros eran de raza blanca. Los hombres y las mujeres no atletas quienes
realizaban actividades recreativas, pero que no realizaban >20 min de ejercicio
tres veces por semanas, fueron reclutados como grupo de referencia en la
población estudiantil universitaria. Diez de los hombres y 11 de las mujeres no
atleta mientras que el resto eran de raza blanca. El
estudio fue aprobado por el Comité de Revisión Institucional de la Universidad,
y se obtuvo el consentimiento escrito de los sujetos antes de llevar a cabo
cualquier evaluación. Las características físicas de los sujetos se resumen en
la Tabla 1.ProtocoloLas características físicas, las mediciones antropométricas, la densidad
corporal, el agua corporal total y el mineral óseo corporal total, fueron
medidos durante una única sesión de evaluación que duró ~3.5 horas. Los sujetos
fueron instruidos para no realizar actividad física vigorosa en las 24 horas
previas a la sesión de evaluación. Los sujetos se reportaron al laboratorio
luego de 8-12 horas de no consumir alimentos o bebidas, excepto agua, y se les
pidió que arribaran bien hidratados. El nivel de hidratación fue normal, lo cual
estuvo indicado por el peso específico de la orina (1.020±0.009 g/ml). Todos los
individuos estuvieron dentro de los 2 DE a partir de la media. Los sujetos no
consumieron alimentos o agua durante la sesión.DensitometríaLa densidad corporal fue medida utilizando la técnica de pesaje subacuático y
el principio de Arquímedes para determinar el volumen corporal. La BM fue medida
utilizando una balanza electrónica con una apreciación de 0.05 kg. La BM
subacuática fue medida utilizando una balanza para autopsias (Chatillon,
Greensboro, NC) con una apreciación de 0.025 kg. El volumen pulmonar residual
fue medido en el mismo momento del pesaje subacuático utilizando una
modificación de la técnica de reinspiración de oxígeno y disolución de nitrógeno
propuesta por Goldman y Burskirk (14). Se asumió que el volumen gaseoso dentro
del tracto gastrointestinal era de 0.1 litros. El DE intra-sujeto de las
mediciones de la densidad corporal repetidas en 2 días separados por ~1 semana
fue de 0.0016 g/cm3 (26).Agua CorporalEl agua corporal total fue determinada por la disolución de deuterio (D2O).
Luego de recolectar muestras de sangre basales, los sujetos ingirieron una
cantidad conocida de D2O [0.31±0.01 (DE) g/kg BM] en 100 ml de agua
destilada diluida con 100 ml adicionales de agua destilada para asegurar la
completa ingesta del marcador. Luego de un período de equilibración de 3 horas
durante el cual se recolectó toda la orina de los sujetos, se recolectaron otras
muestras de sangre. Las muestras de sangre fueron centrifugadas a 3000 rpm
durante 20 min, y el plasma fue conservado a -80?C. Las muestras del plasma
sanguíneo fueron purificadas por difusión (10); volúmenes iguales (3 ml) de
plasma y agua destilada fueron incubados a 37?C en un Plato Conway de difusión
sellado (Bel-Air Products, Pequannock, NJ) durante 48 horas.Tabla 1. Características de los sujetos, composición corporal y
desarrollo musculoesquelético por sexo y nivel de entrenamiento. Los datos son
presentados como valores medios±DE; n, número de sujetos. DFFM,
densidad de la W, M, contenido mineral
P, contenido pro SM, masa muscular corporal
total medida mediante absorciometría dual de rayos X (DXA); FFM, masa libre de
grasa estimada con el modelo de cuatro componentes. *Significativamente
diferente de los valores obtenidos con el análisis cadavérico (5): DFFM=1.100
g/cm3, W/FFM=73.8%; M/FFM=6.8%, P/FFM=19.4% (p<0.05). +
Significativamente diferente del % GrasaD,W,M (p<0.05).En nuestro laboratorio, la recuperación de cantidades conocidas de D2O
a partir de soluciones plasmáticas utilizando este método promedió el 9% (rango
95-102%) (26). En 12 de los sujetos, no pudieron obtenerse las muestras
sanguíneas y en cambio se purificaron las muestras de orina. La muestra
purificada fue analizada utilizando un espectrofotómetro infrarrojo (Miran 1FF,
Foxboro, Foxboro, MA) con una celda sellada CaF a una longitud de onda fija de
4.0 μm en interfase con una computadora. Las lecturas del analizador fueron
registradas a 10 Hz durante 1 min utilizando un programa de adquisición de datos
Labtech Notebook (version 8.0, Cambridge, MA) luego de que la muestra se
equilibró durante 5 min. La concentración plasmática de D2O fue
determinada a partir de una curva estándar. El agua corporal total fue corregida
por la pérdida de D2O en la orina y se redujo un 4% para contabilizar
el intercambio de hidrógeno con las proteínas y los carbohidratos durante el
período de equilibración de 3 h (33). El DE intra-sujeto para las mediciones
repetidas del agua corporal total realizadas en 2 días separados por ~1 semana
en cinco sujetos fue de 0.75 litros (26).Contenido Mineral CorporalEl contenido mineral óseo corporal total fue medido utilizando absorciometría
dual de rayos X (DXA; Hologic QDR- 1000W, Waltham, MA, análisis de Todo el
Cuerpo Mejorado, versión de software 5.71). Antes de cada sesión de evaluación
se realizó el control de calidad del instrumento realizando barridos de una
imitación de una vértebra lumbar hecha de hidroxiapatita de calcio embebida de
Lucita. El coeficiente de variación de los 164 barridos fue de 0.27%. El DE
intra-sujeto para mediciones repetidas del contenido mineral óseo (BMC)
realizadas en 2 días separados por ~1 semana en cinco sujetos fue de 7.2 g (26).El Dispositivo de DXA Hologic fue calibrado para valorar la masa del mineral
óseo con las propiedades de atenuación de los rayos X de la hidroxiapatita. El
mineral óseo difiere ligeramente de la hidroxiapatita y contiene agua extra
proveniente de la cristalización y bicarbonato (5). Ho et al. (16) hallaron que
el contenido mineral en las vértebras lumbares valorado con el QDR-1000W Hologic
correlacionó más estrechamente con el peso en ceniza que con el peso de hueso
seco. Nosotros asumimos que el mineral medido por la DXA se aproxima al hueso en
ceniza, que es el mineral óseo total menos los componentes volátiles perdidos en
el proceso de cremación, tales como el agua de cristalización y el dióxido de
carbono proveniente de los carbonatos (5). El peso de las cenizas fue
multiplicado por 1.2741 para estimar el contenido mineral corporal. La constante
1.2741 asume que el 4% del mineral óseo se pierde durante el proceso de
cremación (25) y que la masa mineral no ósea representa el 23% de las cenizas
minerales óseas (5). Treinta y un sujetos tenían una talla que estaba fuera de
la región de barrido del densitómetro óseo. En estos sujetos, el mineral óseo se
estimó a partir de la suma del mineral óseo en dos barridos separados (cuerpo
superior y cuerpo inferior, realizando la división en la zona del cuello)
utilizando una ecuación de regresión obtenida en un estudio de validación, en el
cual el BMC obtenido con un único barrido en 20 sujetos de ~183 cm, fue estimado
a partir de los valores de BMC en base a la suma de dos barridos (y=1.003.x -
46, r2=0.99, Error estándar de estimación=30 g) (29). Esta ecuación
de regresión fue utilizada debido a que produjo una peque?a diferencia
sistemática (~46 g) entre la BMC medida en un único barrido y la BMC determinada
con dos barridos.MuscularidadLa masa muscular corporal total fue estimada a partir de la ecuación de
regresión propuesta por Wang et al. (43), quienes predijeron la masa muscular
corporal total valorada mediante barridos de tomografía computada en serie (CT)
a partir de tejido blando apendicular valorado mediante DXA. El porcentaje de
FFM comprendido en los músculos esqueléticos (SM/FFM) fue considerado como un
índice de muscularidad. La FFM fue estimada utilizando un modelo de cuatro
componentes (FFMD, W, M, donde D es densidad, W es agua y M es
mineral óseo), y mediante la utilización de DXA (FFMDXA) de manera
que el índice fue completamente independiente de la composición corporal
estimada utilizando el modelo de cuatro componentes.Desarrollo MusculoesqueléticoEl desarrollo musculoesquelético fue caracterizado utilizando el índice de
mesomorfia propuesto en el somatotipo antropométrico de Heath-Carter (8). Este
índice refleja el desarrollo relativo de los músculos esqueléticos y del tejido
óseo por unidad de talla y se determina a partir de la medición de la
circunferencia del brazo (AC) y de la pantorrilla (CC) corregidos por el grosor
de los pliegues cutáneos, por el diámetro biepicondilar del húmero (HW) y por el
diámetro bicondilar del fémur (FW), y por el peso (HT) con la siguiente
ecuación: Mesomorfismo=0.858.HW + 0.601.FW + 0.188.AC + 0.161.CC – 0.131.HT +
4.5 (8). Los valores obtenidos con esta ecuación varían entre ~ 0.5 y 9.Cálculos para la Determinación de la Composición CorporalEl porcentaje de grasa corporal fue estimado a partir de la densidad corporal
(%GrasaD) en base a un modelo de dos componentes y utilizando la
ecuación de Siri (35)%GrasaD=[(4.95/Db) - 4.50].100Donde Db es la densidad corporal.El porcentaje de grasa corporal también fue estimado a partir de la densidad
corporal, el agua corporal y el contenido mineral corporal (%GrasaD, W, M)
en base al modelo de cuatro componentes y utilizando la siguiente ecuación
desarrollada por Lohman (21):%GrasaD,W,M=[(2.747/Db) - (0.714.W) + (1.146.M) - 2.Donde W es el agua corporal total relativa a la BM y M es el contenido
mineral corporal relativo a la BM.La DFFM fue estimada a partir de los contenidos de agua (W),
mineral (M) y proteína (P) de la FFM (estimada a partir del modelo de 4
componentes) y sus respectivas densidades, utilizando la siguiente ecuación:DFFM =1/[(W/DW) + (M/DM) + (P/DP)]Análisis EstadísticosLos análisis estadísticos fueron llevados a cabo utilizando el programa SPSS
para Windows (version 6.1.3, SPSS, Chicago, IL). Los valores medios y los DE
para las variables dependientes de interés fueron calculados para los hombres y
las mujeres atletas y no atletas y para los atletas de los deportes
seleccionados. La significancia de las diferencias medias entre %GrasaD
y %GrasaD,W,M dentro de los grupos a partir de cero y las diferencias
en la DFFM, W/FFM, M/FFM y P/FFM a partir de los valores asumidos en
base a los análisis cadavéricos (5) fueron determinadas utilizando la prueba t
para una medida. Debido a que Visser et al. (40) demostraron que el sexo y la
raza tienen un efecto mínimo sobre la DFFM, la fuerza de las
correlaciones entre las mediciones del desarrollo musculoesquelético y los
componentes de la FFM con la DFFM se valoraron utilizando la
correlación de Pearson de todo el grupo. Se estableció un nivel de significancia
de 0.05 para todas las evaluaciones. Los valores significativos fueron
corregidos mediante comparaciones múltiples utilizando el método de Bonferroni.RESULTADOSLas diferencias individuales entre el %GrasaD y el %GrasaD,W,M
estuvieron en el rango del - 8.5 al 8.1% de la BM. En la muestra total el %GrasaD
fue significativamente mayor que el %GrasaD,W,M en 1.2±3.4 % de la
BM. El %GrasaD fue significativamente mayor que el %GrasaD,W,M
en los hombres atletas en un 2.7±2.5%, pero el %GrasaD y el %GrasaD,W,M
no fueron significativamente diferentes en los hombres no atletas o en las
mujeres atletas y no atletas (Tabla 1). En aquellos atletas cuyo número era
suficiente como para realizar análisis significativos según el deporte, se
hallaron diferencias substanciales y significativas entre el %GrasaD
y el %GrasaD,W,M. En los jugadores de fútbol americano el %GrasaD
fue significativamente mayor que el %GrasaD,W,M en un 5.0±2.0 % de la
BM y en los hombres y mujeres nadadores la diferencia fue de 3.4±1.8% de la BM.
En los gimnastas el %GrasaD,W,M fue significativamente diferente del
%GrasaD en un 4.4 ± 2.0% de la BM (Tabla 2).Tabla 2. Composición corporal y desarrollo musculoesquelético en atletas
seleccionados. Los datos son presentados como valores medios±DE; n, número de
sujetos. *Significativamente diferente de los valores obtenidos con el análisis
cadavérico (5): DFFM=1.100 g/cm3, W/FFM=73.8%; M/FFM=6.8%,
P/FFM=19.4% (p<0.05). + Significativamente diferente del %GrasaD,W,M
(p<0.05).La diferencia entre el %GrasaD,W,M y el %GrasaD pudo
explicarse casi completamente por la variabilidad en la DFFM. La
correlación entre la DFFM y la diferencia entre %GrasaD,W,M
y el %GrasaD en la muestra total fue de 0.99 (Figura 1). En la
muestra total, la DFFM estuvo entre 1.075 y 1.127 g/cm3.
La media de DFFM fue significativamente menor que el valor asumido de
1.1 g/cm3 en la muestra total (Tabla 1). En los jugadores de fútbol
americano y en los nadadores hombres y mujeres la DFFM fue
significativamente menor que el valor asumido de 1.1 g/cm3, pero en
las mujeres gimnastas, la DFFM fue significativamente mayor al valor
asumido de 1.1 g/cm3 (Tabla 2).La variabilidad en la DFFM correlacionó fuertemente con la
variabilidad en la W/FFM (r=-0.96), en la P/FFM (r=0.89) y correlacionó
moderadamente con la variabilidad en la M/FFM (r=0.65, Figura 2). La W/FFM
estuvo entre 65.1 y 79.4 % (73.4±2.7 %), la P/FFM estuvo entre 13.9 y 29.0%
(20.6±2.5 %) y la M/FFM estuvo entre 4.5 y 7.6 % (6.0±0.6 %). En la muestra
total, la W/FFM no fue significativamente diferente del 73.8% la M/FFM
fue significativamente menor al valor asumido del 6.8% y la P/FFM fue
significativamente mayor que el valor asumido de 19.4%.Figura 1. Relación entre la diferencia en el porcentaje de grasa corporal
estimado a partir de la densidad corporal, el agua corporal y el contenido
mineral óseo (%GrasaD,W,M) y el porcentaje de grasa estimado a partir
de la densidad corporal (%GrasaD) y la densidad de la masa libre de
grasa (DFFM). ○, □, ●,
■, hombres atletas. Ecuación de regresión: y=331.4.x - 364.7,
r=0.99, Error estándar de estimación=0.4% de la masa corporal.Figura 2. Arriba: correlación entre la DFFM y el contenido de
agua de la masa libre de grasa (W/FFM) expresado como un porcentaje de la masa
libre de grasa (FFM). Ecuación de regresión: y=-0.004x + 1.4, r=-0.96, Error
estándar de estimación=0.003 g/cm3. Medio: contenido mineral corporal
total expresado como un porcentaje de la FFM (M/FFM). Ecuación de regresión:
y=0.01.x + 1.0, r=0.65, Error estándar de estimación=0.008 g/cm3.
Abajo: contenido proteico corporal total expresado como un porcentaje de la FFM
(P/FFM). Ecuación de regresión: y=0.004.x + 1.0, r=0.89, Error estándar de
estimación=0.005 g/cm3. Ver pie de la Figura 1 para la explicación de
los símbolos.Figura 3. Arriba: Correlación entre la DFFM y la masa muscular
expresada como un porcentaje de la FFM (SM/FFMD,W,M). Ecuación de regresión:
y=0.0002.x + 1.086, r=0.11, Error estándar de estimación=0.01 g/cm3.
Abajo: índice de mesomorfia calculado a partir del somatotipo antropométrico de
Heath-Carter. Ecuación de regresión: y=- 0.0008.x + 1.1, r=-0.14, Error estándar
de estimación=0.01 g/cm3. Ver pie de la Figura 1 para la explicación
de los símbolos.Los aspectos importantes de este estudio fueron la utilización de un modelo
de composición corporal de cuatro componentes para valorar con precisión la FFM
y su densidad y composición, y la utilización de DXA para obtener una medición
de la masa muscular corporal total más directa en relación a los métodos
disponibles en el pasado. Las hipótesis previas o estudios previos acerca del
efecto de la muscularidad sobre la densidad y la composición de la FFM se han
basado en las diferentes teorías (23), han asumido diferencias entre los grupos
de atletas y no atletas (47), o se han basado en el índice de mesomorfia
obtenido mediante el somatotipo antropométrico de Heath-Carter, el cual refleja
tanto el desarrollo óseo como muscular (26).En base a los datos del estudio de Modlesky et al. (26), hemos planteado la
hipótesis acerca de que la muscularidad y el índice de mesomorfia estarían
inversamente correlacionados con la DFFM. El principal hallazgo del
presente estudio fue que, en esta gran y heterogénea muestra, las muscularidad y
la mesomorfia no tuvieron correlación con la DFFM. Estos datos
contrastan con los resultados de estudios previos que han hallado una asociación
entre la muscularidad o el desarrollo musculoesquelético con la DFFM.
Womersley et al. (47), utilizando valores de FFM derivados con espectrometría
40K, estimaron que la DFFM era menor en hombres y mujeres
“musculados” que en hombres y mujeres sedentarios. En contraste, Vickery et al.
(37) utilizando valores de FFM derivados de la densidad corporal estimada a
partir de la medición de pliegues cutáneos, hallaron que los hombres de raza
negra, que tenían un mayor índice de mesomorfia, también tenían una mayor DFFM
estimada que los hombres de raza blanca. Ambos estudios calcularon la DFFM
a partir de estimaciones de la FFM potencialmente imprecisas (i.e., modelo de
dos componentes), lo cual pudo haber comprometido la validez de las estimaciones
de la DFFM. Modlesky et al., sin embargo, calcularon la DFFM
en base a estimaciones de la composición corporal utilizando el modelo de cuatro
componentes y hallaron una correlación negativa, moderada y significativa
(r=-0.64) entre la mesomorfia y la DFFM en una muestra de hombres
blancos levantadores de pesas y de no atletas, con desarrollos musculares
marcadamente diferentes. El mayor mesomorfismo en los levantadores de pesas
estuvo asociado a una mayor valor del índice W/FFM y a una menor valor de los
índices M/FFM y P/FFM en comparación con los sujetos controles. Sin embargo, su
correlación pudo haber resultado de combinar dos grupos muy disimilares. Withers
et al. (46) también reportaron una baja DFFM (1.094±0.003 g/cm3)
en físicoculturistas con una muy alta mesomorfia (8.6±0.7). En el presente
estudio, obtuvimos valores de mesomorfia que se encontraron en rango amplio y
continuo. Asimismo, los hallazgos que hemos obtenido utilizando el índice de
mesomorfismo fueron corroborados con una medición más directa y contemporánea de
la masa muscular, lo cual refleja la variación solo en la muscularidad y no la
variación en la combinación de desarrollo muscular y óseo. La falta de relación
entre la muscularidad, el mesomorfismo y la DFFM probablemente se
debió a la utilización de una muestra grande y heterogénea y puede reflejar las
diferentes contribuciones relativas del tejido muscular y óseo a la DFFM
en los subgrupos.Se ha planteado la hipótesis durante mucho tiempo que ciertos atletas pueden
tener una composición no característica de la FFM. Los físicos extremos y poco
característicos requeridos para lograr el éxito en numerosos deportes y el
intenso entrenamiento que con frecuencia acompa?a la participación en el
deporte, pueden alterar la composición de la FFM. Consecuentemente, los métodos
para estimar la composición corporal que asumen proporciones constantes de FFM
pueden ser imprecisos e inapropiados cuando se los aplica a ciertos atletas (20,
34). La densidad y la composición de la FFM de los atletas en relación a los
valores asumidos han sido desconocidas por mucho tiempo. Se ha sugerido que los
atletas que participan en entrenamientos de alta intensidad y en entrenamientos
explosivos pueden tener una mayor M/FFM y DFFM que los no atletas (6,
2), mientras que algunos estudios sugieren que los atletas pueden tener mayores
valores de W/FFM y DFFM que los no atletas (20, 26, 47). Nuestros
datos respaldan ambas sugerencias hasta cierto punto, y sugieren que los atletas
pueden tener una densidad y una composición de la FFM no característica y que
depende del deporte practicado. En el presente estudio, los hombres atletas
tuvieron una menor DFFM, causada por una menor M/FFM y una mayor W/FFM,
que la asumida en base a los datos cadavéricos (5). Además, su DFFM
fue significativamente menor que la observada en hombres no atletas. El valor de
DFFM obtenido para las mujeres atletas como grupo y para los hombres
y las mujeres no atletas no fue significativamente diferente del valor asumido
de 1.1 g/cm3, aunque la composición de la FFM en cada uno de estos
grupos difirió en cierta proporción de lo asumido. Sin embargo, las mujeres
gimnastas tuvieron una DFFM significativamente mayor al valor asumido
de 1.1 g/cm3, mientras que las mujeres nadadoras tuvieron una DFFM
significativamente menor al valor de 1.1 g/cm3. Globalmente, estos
hallazgos indican que la DFFM de los atletas puede ser mayor o menor
que los valores asumidos y que la generalización entre los atletas en diferentes
deportes no es posible.Una densidad y una composición de la FFM no característica en los atletas
podría reflejar una predisposición genética o podría reflejar los efectos del
entrenamiento. Varios estudios han sugerido que la carga intensa y rítmica del
sistema musculoesquelético, por medio del levantamiento de pesas u otro tipo de
ejercicio vigoroso, provoca el incremento de la mineralización ósea (15, 36). En
contraste, la descarga prolongada del sistema musculoesquelético, especialmente
de las extremidades, puede causar la desmineralización (17). Se piensa, que
dicha carga y descarga afecta la M/FFM y, consecuentemente, la DFFM.
En el presente estudio, las mujeres gimnastas, cuyo entrenamiento implica la
carga intensa del sistema esquelético corporal total, tuvieron mayores valores
de DFFM y M/FFM y una menor W/FFM que los nadadores hombres y
mujeres, cuyo entrenamiento implica la descarga relativa del sistema
musculoesquelético y puede proveer un mayor estímulo para el incremento del agua
corporal total (9). Los datos del presente estudio respaldan los datos obtenidos
por Robinson et al. (32), quienes hallaron que las mujeres gimnastas de nivel
universitario tenían una mayor densidad mineral ósea que las mujeres nadadoras
de nivel universitario. Estos hallazgos respaldan indirectamente la idea de que
el tipo de entrenamiento deportivo puede tener cierto efecto sobre la densidad y
la composición de la FFM.La alta DFFM de las mujeres gimnastas, causada por una W/FFM más
baja y una P/FFM mas alta que las asumidas y una M/FFM mayor que la de los otros
grupos de atletas y no atletas, fue particularmente interesante, ya que fue
diferente del patrón observado en los otros grupos de atletas. Su bajo valor de
W/FFM no estuvo relacionado a una baja SM/FFM, la cual, aunque más baja que en
los hombres atletas y no atletas, fue similar a la observada en las otras
mujeres atletas y mayor a la observada en las mujeres no atletas. Su bajo valor
de W/FFM podría haber reflejado un estado de hipohidratación; sin embargo, esto
parece improbable ya que el peso específico de la orina (1.023±0.006 g/ml) no
difirió marcadamente de los valores observados en los otros sujetos (1.020±0.009
g/ml), y no hubo ninguna indicación de que no se adhirieran a las instrucciones
dise?adas para asegurar la hidratación normal. La relativamente alta M/FFM
reflejó un BMC relativamente alto, probablemente resultante del tipo de
entrenamiento que realizan estas atletas y que fue discutido previamente. La
razón de una alta P/FFM no es clara, aunque indudablemente refleja en parte la
relativamente baja W/FFM y la relativamente alta M/FFM, ya que la suma de las
fracciones componentes es igual a 1.0.En base a que los jugadores de fútbol americano realizan entrenamientos de la
fuerza de alta intensidad, nosotros esperamos que tuvieran una composición de la
FFM similar a la de los levantadores de pesas del estudio de Modlesky et al.
(2), i.e., una relativamente baja M/FFM y una ligeramente alta W/FFM, y esto fue
hallado. La composición de la FFM de los jugadores de fútbol americano puede
reflejar el mayor estímulo provocado por su entrenamiento de sobrecarga para el
incremento del agua corporal (7), lo cual puede estar asociado con la
hipertrofia muscular (2) o con el incremento en el contenido de agua en el
músculo debido al incremento en el glucógeno muscular (30) lo cual tiende a
incrementar la W/FFM y a reducir la M/FFM y la P/FFM. Los jugadores de fútbol
americano tuvieron el mayor valor de SM/FFM y el mayor índice de mesomorfia
respecto de cualquiera de los grupos de atletas. La gran masa muscular y la baja
DFFM en los jugadores de fútbol americano pueden sugerir que, en este
grupo, estas dos variables estén inversamente relacionadas. Es posible que la
masa muscular deba incrementarse marcadamente antes de que tenga un efecto
sistemático sorbe la W/FFM y sobre la DFFM. Sin embargo, la
hipertrofia del músculo esquelético, si es que tiene un efecto, no es la única
causa de una alta W/FFM y una baja DFFM en atletas. Los hombres y
mujeres nadadores tuvieron mayores valores medios de W/FFM y menores valores
medios de DFFM que los jugadores de fútbol americano, pero menores
valores de SM/FMM y de mesomorfia. Aunque los gimnastas tuvieron valores de SM/FFM
y de mesomorfia intermedios en comparación con los otros grupos de atletas y los
no atletas, su W/FFM fue marcadamente menor y la DFFM marcadamente
mayor que la de los otros grupos. Por lo tanto nuestros resultados son
consistentes con la hipótesis de que diferentes tipos de entrenamientos pueden
tener diferentes efectos sobre la densidad y la composición de la FMM pero
indican que estos efectos son complejos y no simplemente reflejan las
diferencias en la muscularidad o en el desarrollo musculoesquelético.La variabilidad en la DFFM en la muestra total (DE=0.010 g/cm3)
fue igual a la estimada para la población general por Siri (35). La variación
estimada por Siri en la DFFM se basó en la variación estimada de la
W/FFM y en la relación entre el contenido mineral y el contenido proteico. En el
presente estudio, la variación en la W/FFM en todos los sujetos (DE=2.7% de la
FFM) fue mayor que la estimada por Siri (±2%) para poblaciones generales,
mientras que la varianza en la relación contenido mineral/contenido proteico
(±0.04) fue menor que la estimada por Siri (±0.010). Para nuestra sorpresa el DE
de la DFFM en nuestra muestra no fue mayor que el estimado por Siri,
dadas las características poco comunes de los atletas incluidos. Sin embargo,
aunque en el grupo de atletas se observaron desviaciones sistemáticas en los
valores medios de la DFFM a partir del valor de 1.1 g/cm3,
los valores individuales de la DFFM en los atletas estuvieron dentro
del rango observado para los no atletas. El DE de la DFFM en los
hombres y mujeres atletas (DE=0.007 y 0.011 g/cm3) no fue mayor que
la observada en los hombres y mujeres no atletas (DE=0.006 y 0.013 g/cm3;
Tabla 2). Lohman (19) sugirió que en un grupo homogéneo la variabilidad de la DFFM
debería ser menor (DE ~ 0.006 g/cm3) que la estimada por Siri para
poblaciones generales. Asimismo, si hubiera diferencias sistemáticas en la DFFM
entre los subgrupos de una población general, se podrían obtener estimaciones
más precisas de la composición corporal mediante la utilización de densitometría
y la ecuación de Siri modificada, siempre que se conozca la media de DFFM.
Nuestros hallazgos con los atletas de diferentes deportes respaldan esta
sugerencia. En los atletas, cuyo número era suficiente como para permitir un
análisis significativo (Tabla 2), el DE de la DFFM para los atletas
de un deporte determinado estuvo en el rango de 0.005 a 0.007 g/cm3,
y se observó una desviación significativa del valor medio de DFFM a
partir de los valores asumidos y de los grupos de referencia. Las diferencias
entre el %GrasaD y el %GrasaD,W,M de 2.5-5.0% en estos
atletas indican que la desviación de la DFFM del valor asumido de 1.1
g/cm3 en la ecuación de Siri resulta en errores substanciales durante
la estimación del porcentaje de grasa mediante densitometría. En teoría, la
utilización de una modificación de la ecuación de Siri en base a valores de DFFM
específicos para los atletas de estos deportes podría eliminar esta fuente de
error. Sin embargo, se necesitan más investigaciones con atletas de deportes
específicos para confirmar nuestros datos y para establecer si la utilización de
valores de DFFM para deportes específicos justifica la derivación de
una modificación a la ecuación de Siri.La variabilidad de la DFFM estuvo más fuertemente relacionada a la
varianza en la W/FFM que a la varianza en la M/FFM. Considerada
independientemente, el agua explicó el 93% y el contenido mineral explicó el 42%
de la varianza en la DFFM. Este hallazgo es similar al obtenido por
otros investigadores (4, 26, 40) y respalda la hipótesis de que, de los
diferentes componentes químicos de la FFM, la variabilidad en el contenido de
agua tiene el mayor efecto sobre la DFFM (3, 19). Otros
investigadores han argumentado es el contenido mineral, por su mayor densidad
(3.038 g/cm3 a 36°C) en comparación con el agua (0.9937 g/cm3),
tiene un mayor impacto sobre la DFFM que el agua (23, 24, 41). En
base a los análisis de regresión de los datos del presente estudio, el 1% de
cambio en el M/FFM (desde 5 al 6% de la FFM) estuvo asociado a un cambio tres
veces mayor en la DFFM en comparación con el cambio del 1% en la W/FMM
(desde el 72 al 73% de la FMM). Sin embargo, la variabilidad en la W/FFM en la
muestra total fue de 4.5 veces la variabilidad de la M/FMM (DE=2.7 vs. 0.6%).
Además, el agua ocupa una proporción ~11 veces mayor a la que ocupa el mineral
respecto de la FFM. Los valores absolutos para la estimación de la densidad y la
composición de la FFM son afectados por el método utilizado para obtener los
datos del contenido mineral óseo. Tothill et al. (37) demostraron que los
densitómetros óseos de diferentes fabricantes y con diferentes versiones de
programas de los mismos fabricantes, resultan en diferentes estimaciones del
contenido mineral óseo. El densitómetro Lunar DPX-L (versión del programa 1.3Z)
ha mostrado medir una densidad mineral ósea en promedio 11% mayor que el
densitómetro y la versión del programa utilizados en el presente estudio (Hologic
QDR-1000W, Enhanced Whole Body Analysis software version 5.71) (28). Si las
estimaciones del contenido mineral óseo fueron un 11% mayores en este estudio,
entonces la M/FFM y la W/FMM se incrementarían, la P/FFM se reduciría, y la DFFM
se incrementaría desde 1.097 a 1.099 g/cm3 (27). Aunque el error
potencial en la medición del contenido mineral óseo podría afectar los valores
absolutos de la densidad y la composición de la FFM, no afectaría las
diferencias relativas entre los grupos o las relaciones con la muscularidad y el
mesomorfismo. Se necesitan investigaciones adicionales sobre la validez de las
estimaciones del contenido mineral óseo y de la composición corporal a partir de
diferentes densitómetros óseos para resolver esta cuestión.La variación biológica día a día y los errores técnicos en cada una de las
mediciones utilizadas para estimar la DFFM, el %GrasaD y
el %GrasaD,W,M también contribuyen a las diferencias día a día en las
estimaciones de la composición corporal. De particular preocupación en los
estudios de validación en los cuales se ha utilizado el modelo de cuatro
componentes como criterio, ha sido que la probable propagación de errores
asociados con las tres mediciones utilizadas en el cálculo de la DFFM
y el %GrasaD,W,M pueda ir en contra de las ventajas de medir más
fuentes de variabilidad de la DFFM. Nosotros (26) y otros
investigadores (12), sin embargo, hemos reportado que los errores asociados con
estas mediciones son bastante peque?os, con desviaciones estándar intra-sujeto
para las mediciones repetidas de la DFFM, y el %GrasaD,W,M
de ~0.002 g/cm3 y 1% de la BM, respectivamente.Nosotros valoramos la masa muscular corporal total a partir del tejido blando
apendicular determinado mediante DXA (43). Esta aproximación asume que el tejido
blando magro determinado con DXA es músculo esquelético y que el músculo
esquelético apendicular representa una porción constante (79%) de la masa
muscular corporal total. Los estudios de validación han mostrado que el tejido
blando determinado mediante DXA tiene una alta correlación, aunque sobreestima,
la masa muscular apendicular medida por medio de barridos de CT en hombres y
mujeres, principalmente debido a que la medición con DXA incluye la piel, el
tejido conectivo y los componentes no grasos del tejido adiposo que no son
incluidos en el volumen de músculo esquelético y en la masa determinada mediante
el barrido con CT (18, 39, 42, 43). Aunque se han desarrollado aproximaciones
más sofisticadas para cuantificar estos componentes no musculares (42), nosotros
elegimos utilizar la ecuación de regresión propuesta por Wang et al. (43), la
cual predice la masa muscular corporal total determinada por medio de barridos
de CT a partir del tejido blando magro apendicular determinado mediante DXA.
Esta predicción corrige la sobreestimación y provee una estimación precisa de la
masa muscular esquelética en una muestra limitada de hombres blancos no atletas
(r=0.95, Error estándar de estimación=2.1 kg). La principal limitación es que la
validez con atletas, mujeres y otros grupos étnicos, no ha sido establecida. Es
posible que los componentes no musculares del tejido blando magro determinado
mediante DXA y que la relación de músculo apendicular/músculo esquelético
corporal total puedan ser algo diferentes a los de la muestra de Wong et al.Por lo tanto, concluimos que, en una muestra heterogénea de hombres y mujeres
jóvenes atletas y no atletas, la DFFM y la precisión de las
estimaciones de la composición corporal a partir de la densidad corporal
utilizando la ecuación de Siri no se relacionan con la muscularidad o con el
desarrollo musculoesquelético. Los atletas de diferentes deportes pueden mostrar
desviaciones sistemáticas en la DFFM con respecto del valor asumido
de 1.1 g/cm3 en la ecuación de Siri, lo que resulta en un error medio
grupal en la estimación del %GrasaD de 2-5% de la masa corporal, pero
la causa de estas desviaciones es compleja y no es simplemente el reflejo de
diferencias en la muscularidad o en el desarrollo musculoesquelético.Dirección para el pedido de reimpresiones y otra correspondenciaB. M. Prior, Dept. of Veterinary Biomedical Sciences, E102 Vet Med Bldg.,
University of Missouri-Columbia, Columbia, MO 65211 (correo electrónico: priorb@missouri.edu).Referencias1. Allen TH, Krzywicki HJ, and Roberts JE (1959). Density, fat, water, and solids in freshly isolated tissues. J Appl Physiol 14:
2. Arngr&#305;msson SA, Evans EM, Saunders MJ, Ogburn CLI, Lewis RD, and Cureton KJ (2000). Validation of body composition estimates in male and female distance runners using estimates from a four-component model. Am J Hum Biol 12: 301?314 3. Bakker HK and Struikenkamp RS (1977). Biologic variability and lean body mass estimates. Hum Biol 49: 187?202 4. Baumgartner RN, Heymsfield SB, Lichtman S, Wang J, and Pierson RN Jr (1991). Body composition in elderly people: effect of criterion estimates on predictive equations. Am J Clin Nutr 53:
5. Brozek J, Grande F, Anderson JT, and Keys A (1963). Densitometric analysis of body composition: revision of some quantitative assumptions. Ann NY Acad Sci 110: 113?140 6. Bunt JC, Going SB, Lohman TG, Heinrich CH, Perry CD, and Pamenter RW (1990). Variation in bone mineral content and estimated body fat in young adult females. Med Sci Sports Exerc 22: 564?569 7. Campbell WC, Crim MC, Young VR, and Evans WJ (1994). Increased energy requirements and changes in body composition with resistance training in older adults. Am J Clin Nutr 60:167?175 8. Carter JEL and Heath BH (1990). Somatotyping?Development and Applications.
Cambridge, UK: Cambridge University Press, p. 374 9. Convertino VA (1991). Blood volume: its adaptation to endurance training. Med Sci Sports Exerc 23:
10. DeLuca JP and Friedl KE (1992). Validation of a simplified method of total body water measurement using deuterium oxide and diffusion dish purification (Abstract). Med Sci Sports Exerc 24, Suppl: S8 11. Forbes GB (1987). Human Body Composition: Growth, Aging, Nutrition, and Activity. London: Springer-Verlag, p. 153?195 12. Friedl KE, DeLuca JP, Marchitelli LJ, and Vogel JA (1992). Reliability of body-fat estimations from a four-component model by using density, body water, and bone mineral measurements. Am J Clin Nutr 55: 764?770 13. Going SB (1996). Densitometry. In: Human Body Composition, edited by Roche AF, Heymsfield SB, and Lohman TG. Champaign, IL: Human Kinetics, p. 3?24 14. Goldman RF and Buskirk ER (1959). Body volume measurement by underwater weighing: description of a method. In: Techniques for Measuring Body Composition, edited by Brozek J. Washington, DC: Natl. Acad. Sci., p. 78?89 15. Heinonen A, Oja P, Kannus P, Sievanen H, Manttari A, and Vuori I (1993). Bone mineral density of female athletes in different sports. Bone Miner 23: 1?14 16. Ho CP, Kim RW, Schaffler MB, and Satoris DJ (1990). Accuracy of dual-energy radiographic absorptiometry of the lumbar spine: cadaver study. Radiology 176: 171?173 17. Krolner B and Toft B (1983). Vertebral bone loss: an unheeded side effect of therapeutic bed rest. Clin Sci (Colch) 64: 537?540 18. Levine JA, Abboud L, Barry M, Reed JE, Sheedy PF, and Jensen MD (2000). Measuring leg muscle and fat mass in humans: comparison of CT and dual-energy X-ray absorptiometry. J Appl Physiol 88: 452?456 19. Lohman TG (1981). Skinfolds and body density and their relation to body fatness: a review. Hum Biol 53: 181?225 20. Lohman TG (1984). Research progress in validation of laboratory methods of assessing body composition. Med Sci Sports Exerc 16: 596?603 21. Lohman TG (1986). Applicability of body composition techniques and constants for children and youths. In: Exercise and Sport Sciences Reviews, edited by Pandolf K. New York: Macmillan, p. 325?357 22. Lohman TG (1992). Advances in Body Composition Assessment. Champaign, IL: Human Kinetics, p. 1?150 23. Martin AD and Drinkwater DT (1991). Variability in the measures of body fat: assumptions or technique. Sports Med 11: 277?288 24. Mazess RB, Peppler WW, and Gibbons M (1984). Total body composition by dual-photon (153Gd) absorptiometry. Am J Clin Nutr 40: 834?839 25. Mendez J, Keys A, Anderson JT, and Grande F (1960). Density of fat and bone mineral of the mammalian body. Metabolism 9: 472?477 26. Modlesky CM, Cureton KJ, Lewis RD, Prior BM, Sloniger MA, and Rowe DA (1996). Density of the fat-free mass and estimates of body composition in male weight trainers. J Appl Physiol 80:
27. Modlesky CM, Evans EM, Millard-Strafford ML, Collins MA, Lewis RD, and Cureton KJ (1999). Impact of bone mineral estimates on percent fat estimates from a four-component model. Med Sci Sports Exerc 31:
28. Modlesky CM, Lewis RD, Yetman KA, Rose B, Rosskopf LB, Snow TK, and Sparling PB (1996). Comparison of body composition and bone mineral measurements from two DXA instruments in young men. Am J Clin Nutr 64: 669?676 29. Modlesky CM, Prior BM, Lewis RD, and Cureton KJ (1997). Measurement of body composition in tall individuals using dualenergy X-ray absorptiometry (Abstract). Med Sci Sports Exerc 29 Suppl: S37 30. Olsson K-E, and Saltin B (1970). Variation in total body water with muscle glycogen changes in man. Acta Physiol Scand 80: 11?18 31. Penn I, Wang Z, Buhl KM, Allison DB, Burastero SE, and Heymsfield SB (1994). Body composition and two-compartment model assumptions in male long distance runners. Med Sci Sports Exerc 26: 392?397 32. Robinson TL, Snow-Harter C, Taaffe DR, Gilllis D, Shaw J, and Marcus R (1995). Gymnasts exhibit higher bone mass than unners despite similar prevalence of amenorrhea and oligomenorrhea. Bone Miner Res 10: 26?35 33. Schoeller DA (1996). Hydrometry. In: Human Body Composition, edited y Roche AF, Heymsfield SB, and Lohman TG. Champaign, L: Human Kinetics, p. 25?44 34. Sinning WE (1996). Body composition in athletes. In: Human Body omposition, edited by Roche AF, Heymsfield SB, and Lohman G. Champaign, IL: Human Kinetics, p. 257?274 35. Siri WE (1961). Body composition from fluid spaces and density: análisis f methods. In: Techniques for Measuring Body Composition, dited by Brozek J and Henschel A. Washington, DC: Natl. cad. Sci., p. 223?244 36. Snow-Harter C, Bouxsein ML, Lewis BT, Carter DR, and arcus R (1992). Effects of resistance and ndurance exercise on bone ineral status of young women: a randomized exercise intervention rial. J Bone Miner Res 7: 761?769 37. Tothill P, Avenell A, and Reid DM (1994). Precision and accuracy of easurements of whole-body bone mineral: comparisons between ologic, Lunar and Norland dual-energy X-ray absorptiometers. R J Radiol 67:
38. Vickery SR, Cureton KJ, and Collins MA (1988). Prediction of body ensity from skinfolds in black and white young men. Hum Biol 0: 135?149 39. Visser M, Fuerst T, Lang T, Salamone L, and Harris TB (1999). Alidity of fan-beam dual-energy X-ray absorptiometry for measuring at-free mass and leg muscle mass. J Appl Physiol 87: 513?1520 40. Visser M, Gallagher D, Deurenberg P, Wang J, Pierson N, and Heymsfield SB (1997). Density of fat-free body mass: relationship with race, age, and level of body fatness. Am J Physiol ndocrinol Metab 272: E781?E787 41. Wang J, Heymsfield SB, Aulet M, Thornton JC, and Pierson N (1989). Body fat from body density: underwater weighing vs. ual-photon absorptiometry. Am J Physiol Endocrinol Metab 56: E829?E834 42. Wang W, Wang Z, Faith MS, Kotler D, Shih R, and Heymsfield B (1999). Regional skeletal muscle measurement: evaluation of ew dual-energy X-ray absorptiometry. J Appl Physiol 87:
43. Wang ZM, Visser M, Ma R, Baumgartner RN, Kotler D, allagher D, and Heymsfield SB (1996). Skeletal muscle mass: evaluation f neutron activation and dual-energy X-ray absorptiometry ethods. J Appl Physiol 80: 824?831 44. Wilmore JH (1983). Body composition in sport and exercise: directions or future research. Med Sci ports Exerc 15: 21?31 45. Withers RT, LaForgia J, Pillans RK, Shipp NJ, Chatterton E, Schultz CG, and Leaney F (1998). Comparisons of two-, three, and four-compartment models of body composition analysis in men and women. J Appl Physiol 85: 238?245 46. Withers RT, Noell CJ, Whittingham NO, Chatterton BE, Schultz CG, and Keeves JP (1997). Body composition changes in elite male bodybuilders during preparation for competition. Aust J Sci Med Sport 29: 11?16 47. Womersley J, Durnin JVGA, Boddy K, and Mahaffy M (1976). Influence of muscular development, obesity, and age on the fat-free mass of adults. J Appl Physiol 41: 223?229 Cita OriginalPrior, Barry M., Christopher M. Modlesky, Ellen M. Evans, Mark A. Sloniger, Michael J. Saunders, Richard D. Lewis, and Kirk J. Cureton. Muscularity and the density of the fat-free mass in athletes. J Appl P 90: , 2001.Cita en PubliCE PremiumEllen M Evans, Barry M Prior, Christopher M Modlesky, Mark A Sloniger, Michael J Saunders, Richard D Lewis y Kirk J Cureton (2001). Muscularidad y Densidad de la Masa Libre de Grasa en Atletas. PubliCE Premium./es/antropometria/articulos/muscularidad-y-densidad-de-la-masa-libre-de-grasa-en-atletas-6877196 visitasooooMuscularidad y Densidad de la Masa Libre de Grasa en AtletasUsuariosOrganizacionesLíder Mundial en Información y Capacitación a Distancia en Ciencias del Ejercicio y Salud